熊熊的黑色火焰在八尾身上燃烧，将八尾逐步吞噬，而八尾在挣扎期间，将带有黑火的一条尾巴打向香磷，佐助当即使用千鸟锐枪割断该部分，但断尾仍然击中香磷背部，身上也燃烧起了黑炎。
佐助为了保护同伴，情急之下将香磷身上的火焰熄灭，同时也熄灭了八尾身上的火焰，“鹰”赶紧撤退。
然而八尾已经利用佐助为了救香磷而割断的断腿逃生，但“鹰”捕捉八尾的行动却惊动了奇拉比的哥哥──四代目雷影鹰经过休整进攻木叶，途中却被告知木叶已被摧毁，于是转变目标潜入五影大会，企图刺杀代理火影的志村团藏！
“鹰”由绝带领其前往五影大会会场，在到达后被绝出卖。绝告诉五影佐助潜入的消息，愤怒的雷影立马开始寻找佐助，随后找到了目标并开战。
四代目雷影?艾的实力十分强大，战斗中佐助使出千鸟及天照，并在此战中首次开启须佐能乎，但双方实力均不相上下。
为了打败雷影，佐助使用炎遁?加具土命，可谁知雷影选择玉石俱焚，宁可同归于尽也要坚持攻击佐助。
此时五代目风影?我爱罗出现，使用砂之盾隔绝了二人的攻击，雷影暂时退下治疗断掉的左手，而佐助则与我爱罗等四人对战。
战斗中佐助使用须佐能乎，阻挡众人的合力攻击，并随即放弃与众人继续纠缠，直奔团藏所在的会谈场所。
面具男出现在逃离会场的团藏面前，在打败了团藏的两个随从后，“面具男”从时空间里放出佐助与团藏对决。
佐助质问团藏关于鼬的真相，在团藏说出真相、称鼬为木叶叛徒后彻底怒火爆发，用须佐能乎将团藏捏碎，但此时团藏却又再次出现在佐助身后，两人继续对决。
佐助不断使用天照、须佐能乎等招数“杀死”团藏，但团藏仍能不断“复活”，而团藏更抓住机会使用咒印将佐助定住。
佐助打败团藏后，樱、卡卡西、鸣人先后赶来，第七班重聚。佐助的千鸟与鸣人的螺旋丸再次对峙，双方在精神世界里交谈，两人始终未能达成一致，但佐助答应了鸣人的决战约定，后和“面具男”一起离开了现场。
由于频繁使用万花筒写轮眼，佐助的视力严重下降，他决定听从“面具男”的建议，移植鼬的眼睛。
佐助成功移植了鼬的眼睛，瞳力的融合让双眼升级为永恒万花筒写轮眼。
他杀死了监视自己的白绝本体，准备出发上战场。途中佐助无意间看到被秽土转生的鼬，随即跟了上去。
佐助了解到鼬的目的是前往阻止秽土转生，他答应会告诉佐助想知道的一切，但必须先活捉药师兜。兄弟二人在战斗中互相配合，找回了尘封已久的默契。
最终，鼬以禁术“伊邪那美”将兜控制，并让他说出解开秽土转生的方法，从而解开了秽土转生。
战场上因兜操纵秽土大军而混乱不堪的战况得以控制，所有被转生者开始灵魂升天。[44]鼬将自己知道的当年所有内情，自己的想法都告诉了佐助，并承认自己因为不相信佐助的力量与意志，而导致佐助离开木叶等行为。
但这次，鼬选择相信佐助，认为他也许能改变一族。最终鼬对佐助说：
“无论将来你选择什么样的道路，我都一直深爱着你。”
鼬灵魂升天，佐助在与鼬交流后重新思考“一族是何物？
村子是何物？
忍者又是何物？”
这时，水月和重吾带着在大蛇丸据点无意间找到的秘密卷轴来找佐助。
佐助翻开卷轴，决定通过它解开心中疑惑。佐助回忆过去卡卡西的封邪法印，反向结印使出解邪法印，通过御手洗红豆身上的咒印复活了大蛇丸，然后带着水月、重吾与大蛇丸一起出发寻找答案。
在第四次忍界大战中，大蛇丸获取漩涡一族收纳堂的死神面具，切开腹部释放了被死神吞掉的灵魂，恢复了双手，利用佐助体内的四个白绝分身作为活体祭品.
以秽土转生的形式复活了历代火影，期间历代火影对佐助讲述了鼬的生平、一族的历史、木叶的创立过程，在知晓一切后，佐助经过思考得出了要守护木叶的决定。
为了继承哥哥的意志，佐助决定重返战场。
途中遇到越狱逃出木叶的香磷，佐助对香磷道歉。
众人兵分两路，佐助、重吾与历代火影前往“面具男”宇智波带土以及真正的宇智波斑（秽土转生）所在的十尾战场，大蛇丸则带着水月、香磷前去支援现任五影。
忍界大战-四位火影奔赴战场后联合发动四赤阳阵封住十尾，而此时的十尾释放出一颗尾兽玉，企图破坏结界，四位火影已提高警惕做好准备，成功防御了十尾的尾兽玉攻击，使十尾自食苦果。
在佐助到达战场后，鸣人与佐助以及小樱一同进入初代火影打开的四赤阳阵结界通道，以此近距离攻击十尾，然而十尾分裂出众多的分裂体，小樱额前出现百豪之印，凭借樱花冲击飞了众多十尾的分裂体。
初代火影柱间自豪的笑了，看到春野樱使用的忍术，初代火影称赞这种惊人的怪力说不定比纲手更胜一筹。
鸣人与佐助使用出炎遁加具土命与风遁螺旋丸成功灼伤十尾的分裂体。
随后，佐助与鸣人以及小樱分别通灵出青蛇、蛤蟆吉、蛞蝓，随后四代火影高兴的笑了，因为他没想到自己能再次看到通灵三竦。
三代火影也同样自豪的笑着，看到鸣人佐助小樱三人，让三代火影想起了自己的弟子大蛇丸、自来也、纲手，随后，日斩宣称，新时代来临了，让鸣人佐助小樱尽管冲。
紧接着，佐助在驾驭青蛇前往十尾面前的途中先后使出千鸟流、须佐能乎第二阶段手持加具土命箭击碎了十尾分裂体的盾牌。
樱所召唤出来的蛞蝓分裂出众多小型蛞蝓，以此保护忍者联军。
接着，鸣人驾驭着蛤蟆吉跳向十尾的最前端，在空中蛤蟆吉使用自己的剑抵挡了十尾分裂体投出的多支长矛。